Dirk Brengelmann hat in Heidelberg und Hamburg Volkswirtschaft, Betriebswirtschaft und Geschichte studiert. In den Jahren 1980-1984 ist er bei der Westdeutschen Landesbank gewesen, davon zwei Jahre in Tokio.
Nach dem Eintritt in das Auswärtige Amt hatte er mehrere Positionen im In- und Ausland. Er war u.a. politischer Referent in London und Washington, stellvertretender europäischer Korrespondent, stellvertretender Kabinettschef in der NATO und Referatsleiter im Kanzleramt sowie im Auswärtigem Amt.
2008 wurde er Stellvertreter des Ständigen Vertreters bei der NATO und 2010 Beigeordneter Generalsekretär der NATO. Es folgten Einsätze als Beauftragter für Cyber- und Außenpolitik und bilateraler Botschafter in Brasilien und in den Niederlanden, bis Juli 2021. Seit dem Wintersemester 2021 ist er Lehrbeauftragter an der Universität Bonn sowie dem Center for Advanced Security, Strategic and Integration Studies mit den Schwerpunkten Sicherheitspolitik und Multilateralismus.